谜画之塔2：暗夜飞行在前作中，玩家扮演一个偶然闯入巨大高塔的无名角色，这里曾经是魔法要塞，玩家立即被卷入到了拯救一位年轻的魔法公主的任务之中，她的名字叫作Iris，拥有梦中预言的能力。Iris被锁在了这座塔的塔顶，这是为了保护她，因为一个恶魔国王正在追杀她，妄图消灭皇室血裔的最后一名成员。Iris的整个皇室家族都拥有相同的能力，这也使他们的世界经历了短暂的黄金时代。然而恶魔国王从另一片大陆上前来，杀死了除Iris之外的所有人，征服并统治了谜画世界。在游戏中，玩家必须面对极具挑战性而又有趣的谜题，这些谜题散布在Iris的画作中和高塔之内，背后有着许多秘密。

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